Dưới thời Việt Nam Cộng hòa, địa bàn thị trấn Đầm Dơi hiện nay thuộc xã Tân Duyệt và là nơi đặt quận lỵ quận Đầm Dơi.

Sau năm 1975, quận Đầm Dơi đổi thành huyện Ngọc Hiển, xã Tân Duyệt thuộc huyện Ngọc Hiển.

Ngày 25 tháng 7 năm 1979, Hội đồng Chính phủ ban hành Quyết định 275-CP[5]. Theo đó, chia xã Tân Duyệt thành 4 xã: Tân Duyệt, Tân Hồng, Tân Dân, Tân Chánh và thị trấn Ngọc Hiển.

Ngày 17 tháng 12 năm 1984, huyện Ngọc Hiển được đổi tên thành huyện Đầm Dơi[1], thị trấn huyện lỵ Ngọc Hiển cũng đổi tên thành thị trấn Đầm Dơi như hiện nay.